故事承接《鬼灭之刃 柱训练篇》。
神山高志（樱井孝宏 配音）是一个看上去非常平凡的普通青年，却在误打误撞之中进入了克罗马帝高校就读。克罗马帝高校在当地臭名昭著，号称是坏人的巢穴，犯罪分子的摇篮，在这里，手无寸铁身形瘦弱的神山会遭遇怎样的经历呢？ 表面看似是超级凶狠的不良少年，其实却意外的有家教的林田慎二郎（铃木琢磨 配音）、拥有高强战力，却无法阻止同学们到自己家里聚会的前田彰（稻田彻 配音）、无论以哪种方式看都是机器人，但却并不知道自己是机器人的机械泽新一（若本规夫 配音）、克罗马帝高校的王竹之内丰（内藤玲 配音），很快，神山就结识了一帮志同道合的“朋友”。
从行星波利斯逃脱等待重返地球的空间盘龙号，自称“雷奥尼克斯猎人”的神秘男子侵入其中。同时，其他的宇宙人们也正暗中开始行动，ZAP SPACY的船员们被捲入了这场争斗的漩涡中。就像凯特的遗言一样，崭新的雷奥尼克斯格斗已经开始了！？
故事发生在大陆历一六零四年，持续了三个世纪的漫长战争终于画上了终点，整片菲尔毕斯特大陆哀鸿遍野，满目疮痍。托鲁（间岛淳司 配音）和阿卡丽（原优子 配音）虽然没有血缘关系，却结为了义兄妹，两人相互扶持经历了残酷的战争，彼此之间结下了深深的羁绊。 战后经济十分萧条，而托鲁又是一副得过且过大大咧咧的懒惰性格，虽然阿卡丽一直在艰难的维持家中的生计，但生活却并没有什么改善。终于，断粮的危机降临了，无奈之下，托鲁进入了森林想要找点吃的，然而，在那里，等待着他的却是一位名为嘉依卡（安济知佳 配音）的神秘银发少女，在他们相遇的那一刻，命运的齿轮开始了它的运转。
拥有可以毁灭世界之能力的魔王阿诺斯（铃木达央 配音）因为厌倦了打打杀杀，被所有人恐惧的生活，而选择了转生，来到了两千年之后。让他没有想到的是，这个世界因为失去了魔王的威胁，魔法日渐衰落，他的子孙们一个个的都成为了手无缚鸡之力的软蛋。 阿诺斯进入了专门培养魔王转生者“魔王学院”就读，哪知道自己竟然在那里被打上了“不适任者”的标签，所有的人都瞧不起他。只有一位名叫米夏（楠木灯 配音）的少女和其他人不一样，对待阿诺斯非常的亲切，于是阿诺斯决定让米夏成为自己的部下，并发誓要展现自己真正的实力，一步一步的爬上魔族阶级制度的最顶端。
最強ギルドの座をかけ、ナツたちの新たな物語がはじまる。ナツたちが不在だった7年の間に、フィオーレ王国最弱の魔導士ギルドとなってしまった「妖精の尻尾（フェアリーテイル）」は、No.1ギルドを決める祭典・「大魔闘演武」での優勝を目指す。大会四日目、ナツ＆ガジルは、現最強ギルド・「剣咬の虎（セイバートゥース）」の双竜と呼ばれるスティング＆ローグと対戦。ナツは、双竜が放つ渾身の合体魔法（ユニゾンレイド）を、ギルドで育まれた想いの力と圧倒的なパワーで撃破する。この勝利により、見事1位に踊りでて歓声をあげるフェアリーテイルとそのメンバーたち。一方、対戦途中でナツにより闘技場から追いやられたガジルは、偶然にも闘技場の地下でドラゴンの死骸が大量に横たわる墓場を発見する。また、大魔闘演武の裏で暗躍する「ゼレフと似た魔力を持つ者」を探していたジェラールは、ついにその人物を追い詰めるが、素顔を見て驚愕する。大魔闘演武最終日、7月7日。この日は、かつてドラゴンが一斉に姿を消した日でもある。大会最終日の始まりとともに、それぞれの思惑が絡み合い、新たな事実が動き出そうとしていた。
夏のある日、柔（声…皆口裕子）は銀杏柔道会の真由美ら、5人の小学生に出会う。真由美が率いる男女混合5人組は弱小チームで、今日もライバルのライザ柔道チームに完敗してきたところだった。柔は彼らをコーチすることになるが、真由美以外は全く練習に身が入らない。そんなある日、メンバーのひとりがライザ組に袋叩にされる事件が発生し、ライバル意識に目覚めた5人組は、ライザを倒すべく、柔のもとで再び結束を固めるのだった。
