该作围绕第一部剧情结束十年后的世界观展开。主人公·游城十代在前往决斗学院的入学考试的途中与传说中挑战者武藤游戏戏剧性的相遇，并接受了1张卡片。但十代因此而迟到错过了考试。为此十代恳求库洛诺斯教授让他通过考试，之后就展开了挑战者之路........
兵藤一诚（梶裕贵 饰）是学校里出了名的好色男，因此遭到了诸多女生的嫌恶，某日，一位名叫天野夕麻（生天目仁美 配音）的神秘美少女突然出在了一诚的面前，她不仅向一诚告了白，还提出了约会的请求。难道一诚的春天就要这样来临了？ 让一诚没有想到的是，在初次的约会之中，自己竟然被天野夕麻杀死了。原来，夕麻的真实身份是下级堕天使丽娜丽，她接受了教会的命令，专门前来刺杀一诚。就在一诚魂飞魄散之际，学园里的公认校花莉亚丝（日笠阳子 配音）出现在了他的面前，她使用恶魔棋子将一诚复活，并使其成为了自己的眷属。教会刺杀一诚的真实目的究竟是什么呢？一诚又将怎样面对死而复生的人生呢？
为了探望身患重病的母亲，海棠晴（森川智之 配音）从日本远赴加拿大，待到抵达之时才发现，母亲的病危只是谎言，自己所要面对的，是自己横空出世素不相识的弟弟海棠零（皆川纯子 配音）。悲惨的童年经历令零幼小的心灵伤痕累累，他桀骜孤僻，不相信任何人，也不服从任何管教。 温柔善良的 晴用无微不至的照顾渐渐融化了零内心里的坚冰，当暑假结束晴要返回日本之时，兄弟两人约定有朝一日要在日本相聚。之后，一场车祸夺走了晴的一切，包括他和零在一起的记忆，当零千里迢迢来到日本之时，出现在他眼前的，是已经忘记一切面目全非成为牛郎的晴。
