藏原走（大冢刚央 配音）是一名性格非常内向的大学一年级男生，不善言辞的他总是习惯用跑步来抒发内心里的情感波动。一天深夜，正在跑步的阿走遇见了名叫清濑灰二（丰永利行 配音）的男子，这个散发着独特魅力的男人主动向阿走搭话，并且向阿走介绍了他所居住的名为竹青庄的公寓。 就这样，阿走在半推半就之下成为了竹青庄的第10名住户。虽然日常打打闹闹但相互非常信赖的城太郎兄弟、被称之为神童，但阿走却觉得他有些古怪的杉山高志（内山昂辉 配音）、热衷于看电视猜谜节目的坂口洋平（北泽力 配音）、性格轻浮却异常讨厌烟味的高材生岩仓雪彦（兴津和幸 配音），和阿走共享着这幢破旧的公寓的，是这些性格稀奇古怪的人们。
曾经，因为不满宙斯的残暴统治，由麒麟由达（石田彰 配音）和凤凰路卡（绿川光 配音）带领的天使们开始了反抗天界的叛乱。作为敌对方，天界派出了青龙豪（森川智之 配音），玄武真（樱井孝宏 配音），朱雀礼（宫田幸季 配音）和白虎凯（吉野裕行 配音）四圣兽来镇压叛乱，最终，由达和路卡被封印，而四圣兽也因为各自的原因而封印了能力流落到人间。 故事从四圣兽打破封印的时刻开始，一股来自地狱的邪恶力量正在危害人间的和平和安全，为了保护世人，四圣兽决定重新开始漫长的战争。而站在这股邪恶力量背后的，正是他们曾经的伙伴和敌人——由达和路卡。
TV动画《妖怪手表》新系列《妖怪手表Jam <妖怪学园Y～与N的遭遇～>》将从12月27日起播出，该作是以12月13日在日本上映的《妖怪学园Y 猫能成为HERO吗》登场的寺刃ジンペイ为主角的、新世界观展开的作品。片头曲由すとぷり演唱，曲名《ギンギラ銀河》，片尾曲《Y学園へ行こう！》为周替版本，ろん、96猫、そらる、＋α／あるふぁきゅん。、莉犬参加演唱。
